Während des Packens fürs College findet Sam Witwicky (Shia LaBeouf) eine Splitter des „All Spark“, des zuvor zerstörten Würfels, der die Fähigkeit besitzt, mechanische Objekte in sich verwandelnde Roboter zu verwandeln. Das Objekt füllt rasch seinen Kopf mit mysteriösen außerirdischen Symbolen, wodurch er mehrmals die Kontrolle über sich verliert, während er hastig seine Visionen auf jeder verfügbaren Oberfläche niederschreibt. Unterdessen ist ein Decepticon namens Soundwave in Umlaufbahn um die Erde. Er fängt eine Regierungsübermittlung ab, die sowohl den Standort eines weiteren Splitters des All Spark als auch den Ruheort des verstorbenen Anführers der Decepticons, Megatron, enthüllt. Erfolgreich gerettet und wiederbelebt, kehrt Megatron auf den Mars zurück, wo er sich mit The Fallen trifft, einem uralten Decepticon, der vor Jahrhunderten die Erde beherrscht hat. Nur der Tod von Optimus Prime und der Erwerb der Matrix of Leadership – deren Ruheort in den Symbolen codiert ist, die Sam sich vorstellt – wird The Fallen ermöglichen, zur Erde zurückzukehren und seine Aufgabe zu erfüllen, den Planeten endgültig zu zerstören.