Når de allierte styrkene nærmer seg Nazi-Tyskland raskt, danner en liten gruppe militære og politikere en hemmelig allianse med formål å felle Hitler. Oberst Stauffenberg (Tom Cruise) blir rekruttert til denne gruppen etter en hendelse i Nord-Afrika som resulterte i tap av hans venstre øye og høyre hånd. Forferdet over tapet av tyske liv under Hitlers regime, legger Stauffenberg til rette for en plan som innebærer iscenesettelse av et kupp under dekke av Hitlers Valkyrie-ordinanse (derav filmens tittel). For at planen skal fungere, må Stauffenberg og hans medkonspiratorer få bistand fra general Friedrich Fromm (Tom Wilkinson), en høyregiment Nazi med sin egen maktagenda; og infiltrere Hitlers svært beskyttede Døverlandsk (Wolf's Lair). Som mange av dere trolig vet, går ikke planen om å myrde Hitler som forventet, og den påfølgende tragedien er filmens sanne kjerne.